John Jennings a devenit cunoscut la sfârşitul anilor 1980, graţie colaborării sale cu Mary Chapin Carpenter la albumul de debut al acesteia, "Hometown Girl", apărut în 1987.
A colaborat şi cu Janis Ian, Bill Morrissey şi BeauSoleil şi a înregistrat în studiouri mai multe piese alături de George Jones, Ricky Skaggs şi Tony Rice.
John Jennings a produs cântece şi pentru coloanele sonore ale unor filme de succes, precum "My Best Friend's Wedding" cu Julia Roberts şi "Tin Cup" cu Kevin Costner.
